Олег Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в  Серпухове. 

После школы в 1977 он поступил в Высшее театральное училище (ныне институт) имени М.С. Щепкина. По окончании в 1981 стал работать в  Государственном академическом Малом театре.

Затем служил в Центральном академическом театре Советской (ныне Российской) армии, в московском Театре имени М.Н. Ермоловой. с 2012 года является его художественным руководителем и директором.

Признание пришло к актеру в 1982 году после роли студента Кости в телефильме Михаила Казакова "Покровские ворота". 

Зрителям запомнились яркие образы, воплощенные Олегом меньшиковым в фильмах  90-х годов - "Дюба-дюба" (1992) , "Утомленные солнцем" (1994) и "Сибирский цирюльникъ" (1998) Никиты Михалкова, "Кавказский пленник" (1996) Сергея Бодрова.

В 2000-ые снимался в сериалах "Доктор Живаго" (2005), "Золотой теленок" (2005), фильме "Статский советник" (2005), "Утомлённые солнцем 2: Предстояние" (2010) и "Утомленные солнцем 2: Цитадель" (2011).

Одна из последних работ - роль тренера Анатолия Тарасова в фильме "Легенда №17".

В 2003 году получил звание народного артиста России. 

В 2010-м награжден орденом за большой вклад в развитие отечественного кинематографического искусства.